Em Blood on the Clocktower, a pacata vila de Ravenswood Bluff é abalada por um assassinato macabro: o contador de histórias local é encontrado empalado na torre do relógio. Um demônio está à solta, matando à noite e se disfarçando entre os moradores durante o dia. A vila se divide em equipes do Bem e do Mal, com o objetivo de descobrir e executar o demônio antes que ele e seus asseclas malignos superem em número os cidadãos inocentes.

Um jogador assume o papel de Narrador, guiando a ação e tomando decisões cruciais, o que permite que o jogo seja jogado sem a necessidade de um tabuleiro físico. Durante o dia, os jogadores conversam abertamente, trocam informações em segredo ou espalham mentiras, culminando na execução de alguém que a maioria suspeita ser do mal. À noite, todos fecham os olhos, e o Narrador acorda os jogadores um a um para coletar informações, causar travessuras ou realizar assassinatos.

O que torna Blood on the Clocktower especial é que ninguém é eliminado de verdade: mesmo que seu personagem seja morto, você continua na partida como um fantasma, tentando influenciar o resultado. E se alguém chegar atrasado, pode entrar no jogo como um Viajante, um personagem poderoso com habilidades únicas e lealdades questionáveis. Com uma variedade imensa de personagens, cada um com uma habilidade especial, cada partida é uma experiência única e cheia de reviravoltas. Prepare-se para muito blefe, dedução e negociação!